Неинвазивный метод оценки функционального значения афферентного сосуда артериовенозной мальформации

Семенютин В.Б., Алиев В.А., Берснев В.П., *Патцак A., Никитин П.И., Пак В.А., Козлов А.В.

Российский научно-исследовательский нейрохирургический институт им. проф. А.Л. Поленова, Санк-Петербург, Россия.
* Институт физиологии, Университетская клиника Шарите Берлинского Университета им. Гумбольдта, Германия.

 

Наиболее информативными методами диагностики функционального значения афферентного сосуда артериовенозной мальформации (АВМ) головного мозга являются барбитуратовый тест [10, 17] и прямое измерение давления крови в афферентном сосуде [1, 5-8]. Недостатками обоих способов являются инвазивность и возможность их использования только при проведении эндоваскулярного вмешательства. После катетеризации афферентного сосуда (инвазивной дорогостоящей процедуры) решается вопрос об операции. Если афферентный сосуд является функционально незначимым, то проводится эмболизация компартмента АВМ из данного афферентного сосуда. Если же диагностируется высокое функциональное значение афферентного сосуда, то от эмболизации компартмента АВМ из данного афферентного сосуда воздерживаются в связи с высоким риском развития послеоперационных неврологических осложнений. В связи c этим появляется необходимость разработки неинвазивных методов диагностики функционального значения афферентного сосуда АВМ головного мозга, позволяющих определять показания для проведения эндоваскулярного вмешательства.

Можно предположить, что ауторегуляция в бассейне афферентного сосуда АВМ, участвующего в кровоснабжении как АВМ, так и смежных зон головного мозга, изначально нарушена, так как собственные сосуды АВМ в силу измененной гистоструктуры сосудистой стенки лишены свойства ауторегуляции [14, 18].

Исходя из вышеизложенного, целью исследования явилось изучение возможностей количественной оценки состояния ауторегуляции в бассейне афферентного сосуда АВМ для неинвазивной диагностики его функционального значения с целью безопасного проведения эндоваскулярного вмешательства.

Материалы и методы. Проведено обследование 38 больных с церебральными АВМ в возрасте от 20 до 55 лет. Мужчин было 22, женщин – 16. Клиническая характеристика больных представлена в таблице 1.

Таблица N1

Клиническая характеристика больных

Классификация по Spetzler-Martin [16]

I

2

II

2

III

24

IV

10

Локализация (доли головного мозга)

Лобная

6

Лобная, теменная

4

Теменная, височная

3

Теменная, затылочная

2

Височная

4

Теменная

7

Затылочная

5

Мозжечок и ствол мозга

2

Доли мозга, подкорковые структуры

5

Размер

До 3 см

7

От 3 до 6 см

21

Более 6 см

10

Тип течения

Геморрагический

28

Эпилептический

8

Смешанный

2

Всем больным выполнены эндоваскулярные операции по стандартной методике в условиях седации-анальгезии. Эмболизацию компартмента АВМ проводили с применением клеевой композиции – гистоакрила с липоиодолом.

После осуществления доступа к афферентному сосуду проводили оценку его функционального значения с помощью прямого измерения давления крови (ДК) в нем [1] и барбитурового теста [17] с использованием барбитуратов короткого действия (тиопентал натрия – 40-50 мг). Диагностика функционального значения афферентного сосуда позволяла определять показания к эмболизации соответствующего компартмента АВМ: при низком функциональном значении афферентного сосуда проводили эмболизацию, при высоком – компартмент АВМ из данного афферентного сосуда не эмболизировался.

Давление крови (ДК) в афферентном сосуде измеряли прямым методом с помощью мингографа М-34 (Seimens, Щвеция).

Оценку ауторегуляции мозгового кровообращения (АРМК) проводили с помощью манжетного теста [2] и кросс-спектрального анализа [4] медленных колебаний системного артериального давления (САД) и линейной скорости кровотока (ЛСК) во внутричерепных магистральных артериях в диапазоне системных волн Майера (М-волн) до и после оперативного вмешательства.

Транскраниальную допплерографию (ТКДГ) внутричерепных магистральных артерий проводили с помощью мультиканальной системы Multi Dop X (DWL, Германия). Регистрацию ЛСК на стороне АВМ проводили в той артерии, непосредственным продолжением которого являлся афферентный сосуд мальформации либо в самом афферентном сосуде, если это было технически возможным.

САД регистрировали неинвазивным способом – чрезкожной фотоплетизмографией на пальце руки с помощью прибора Finapres - 2300 (Ohmeda, США). После преобразования сигналы САД подавали на дополнительный аналоговый вход системы Multi Dop X.

На основе манжетного теста рассчитывали скорость АРМК (RoR), которая в норме составляет 20±3 %/с и зависит от напряжения СО2, снижаясь при гиперкапнии и возрастая при гипокапнии. Нарушения АРМК сопровождаются снижением RoR вплоть до нуля.

Кросс-спектральный анализ выполняли с помощью программы ”Statistica 6.0 for Windows” в модуле “Временные ряды и прогнозирование”.

Для проведения кросс-спектрального анализа проводили мониторинг ЛСК в магистральных внутричерепных артериях и САД с помощью системы Multi Dop X (DWL, Германия). При выполнении мониторинга регистрируемых показателей обследуемый находился в горизонтальном положении с приподнятым на 30o головным концом. Непрерывную регистрацию проводили в течение 5 минут в состоянии покоя при сохранении спонтанного дыхания, которое соответствовало режиму нормовентиляции. Рассчитывали фазовый сдвиг (ФС) в радианах (рад) между медленными колебаниями ЛСК и САД в диапазоне М-волн. При расчете ФС использовали критерий высокой когерентности: выбирали значения фазового сдвига на той частоте, на которой индекс когерентности М-волн ЛСК и САД был максимальным (0.6-0.8).

Данные оценки АРМК сопоставлялись с результатами интраоперационной диагностики функционального значения афферентного сосуда и результатами оценки неврологического статуса в послеоперационном периоде.

Статистическую обработку полученных данных проводили с помощью стандартных статистических программ (Statistica 6.0 for Windows, Excel). Использовали параметрические (Стьюдента t) и непараметрические (Колмогорова – Смирнова) критерии. Отличие считали достоверными при р<0.05.

Протокол проведения исследования у добровольцев и пациентов был одобрен Этическим комитетом РНХИ им. проф. А.Л. Поленова. Исследование выполняли после получения письменного согласия пациента.

Результаты. Распределение больных в зависимости от результатов диагностики функционального значения афферентного сосуда АВМ с помощью инвазивных интраоперационных и неинвазивного предоперационного тестов представлено в табл. 2.

Таблица N2

Распределение больных в зависимости от функционального значения афферентного сосуда АВМ
по данным интраоперационных и предоперационных тестов.

Способы оценки

Функциональное значение

 

Низкое

Высокое

Барбитуратовый тест

33

5

Давление крови в афферентном сосуде

32

6

Скорость АРМК в бассейне афферентного сосуда

31

7

Следует отметить, что ведущая роль при определении показаний к эмболизации принадлежала барбитуратовому тесту, как наиболее распространенной методике определения функционального значения афферентного сосуда в эндоваскулярной нейрохирургии [14, 17].

Суперселективная эмболизация АВМ головного мозга выполнена у 33 из 38 больных. У 31 больного результаты интраоперационных тестов функционального значения афферентного сосуда совпадали с данными предоперационной оценки скорости АРМК в афферентном сосуде. Эмболизация компартмента АВМ не сопровождалось развитием послеоперационных неврологических осложнений. В двух наблюдениях, несмотря на отрицательный барбитуратовый тест, эмболизация компартмента АВМ сопровождалась развитием стойких послеоперационных неврологических осложнений. Результат измерения ДК в одном случае был положительным и свидетельствовал о высоком функциональном значении афферентного сосуда АВМ, в другом – ложноотрицательным. В то же время, предоперационные значения RoR и ФС у них были близки к таковым у больных с высоким функциональным значением, и составили в одном наблюдении 15%/с и 0.8 рад, в другом – 12%/с и 0.61 рад, соответственно.

В остальных 5 наблюдениях в связи с высоким функциональным значением афферентного сосуда по данным интраоперационных тестов и предоперационной оценки АРМК в бассейне афферентного сосуда от эмболизации решено было воздержаться.

В таблице 3 представлены средние значения ЛСК и скорости АРМК на стороне АВМ в зависимости от функционального значения афферентного сосуда. Следует отметить, что в группу больных с высоким функциональным значением включены также двое оперированных больных с учетом данных предоперационной оценки скорости АРМК и развившихся после эмболизации неврологических осложнений.

Таблица N3

Средние значения ЛСК, RoR и ФС на стороне АВМ в зависимости от функционального значения афферентного сосуда.

Показатели

Функциональное значение

 

Низкое (n=31)

Высокое (n=7)

ЛСК (см/с)

160±30

115±41

RoR (%/с)

5±3

17.1±1.2

ФС (рад)

0.32±0.17

0.68±0.16

Средние значения RoR и ФС у больных с высоким функциональным значением афферентного сосуда были существенно выше чем, у больных с низким функциональным значением.

Низкое функциональное значение афферентного сосуда АВМ

На (рис.1) представлены результаты обследования пациентки с АВМ конвекситальных отделов левой теменной доли.

АВМ заполняется из гипертрофированных ветвей левой СМА на уровне М3-М4 сегментов. По данным предоперационной ТКДГ выявляется паттерн шунтирования в левой СМА с повышением ЛСК до 171 см/с, снижением пульсационного индекса до 0.38. В правой СМА ЛСК (65 см/с) и пульсационный индекс (0.83) в пределах нормы. При кросс-спектральном анализе спонтанных колебаний САД и ЛСК выявлены нормальные значения фазового сдвига (1.2±0.1 рад) в бассейне правой СМА, и существенное его снижение (0.2±0.1 рад) в бассейне левой СМА, участвующем в кровоснабжении АВМ. По данным манжетного теста скорость АРМК в правой СМА составила 40 %/с, в левой СМА – 2 %/с.

Пациентке выполнена операция – суперселективная эмболизация АВМ из бассейна левой СМА. Микрокатетер установлен в афферентный сосуд АВМ, барбитуровый тест отрицательный. Индекс кровотока в афферентном сосуде 600 мл/мин, давление крови в нем – 30 мм рт.ст., что составило 32 % от САД (93 мм рт.ст.). Афферентный сосуд расценен как функционально незначимый, после чего произведена эмболизация АВМ. При контрольной ангиографии не контрастируется АВМ. Нарастания неврологической симптоматики не отмечено.

В послеоперационном периоде отмечалось изменение паттерна шунта в виде снижения ЛСК в левой СМА до 94 см/с и повышения пульсационного индекса до 0.64. По данным кросс-спектрального анализа спонтанных колебаний САД и ЛСК на стороне АВМ отмечалось повышение фазового сдвига до 0.8±0.2 рад между колебаниями ЛСК на стороне АВМ левой теменной доли и САД в диапазоне М-волн и скорости АРМК по данным манжетного теста до 30 %/с, что свидетельствует о существенном улучшении АРМК в бассейне левой СМА после проведенной внутрисосудистой операции.

На (рис.2) представлены результаты исследования пациентки с АВМ медиальных отделов левой лобной доли.

АВМ заполняется из гипертрофированных ветвей левой передней мозговой артерии (ПМА) на уровне А3-А4 сегментов. По данным предоперационной ТКДГ выявляется паттерн шунтирования в левой ПМА с повышением ЛСК до 100 см/с, снижением пульсационного индекса до 0.64. В правой СМА ЛСК (67 см/с) в пределах нормы, пульсационный индекс (0.62) снижен. При кросс-спектральном анализе спонтанных колебаний САД и ЛСК выявлены нормальные значения фазового сдвига в диапазоне М-волн (0.9±0.2 рад) в правой СМА и существенное его снижение (0.4±0.1 рад) в левой ПМА, участвующей в кровоснабжении АВМ. По данным манжетного теста скорость АРМК в правой СМА составила 16 %/с, в левой ПМА– 5 %/с.

Пациентке выполнена операция – суперселективная эмболизация АВМ из бассейна левой ПМА. Микрокатетер установлен в афферентный сосуд АВМ, барбитуровый тест отрицательный. Индекс кровотока в афферентном сосуде 420 мл/мин, давление крови в нем – 38 мм рт.ст., что составило 39 % от САД (98 мм рт.ст.). Афферентный сосуд расценен как функционально незначимый, после чего произведена эмболизация АВМ. При контрольной ангиографии отмечается субтотальное выключение АВМ из кровообращения. Нарастания неврологической симптоматики не отмечено.

В послеоперационном периоде выявлено уменьшение степени шунтирования в виде снижения ЛСК в левой ПМА до 51 см/с и повышения пульсационного индекса до 0.75. По данным кросс-спектрального анализа отмечалось повышение фазового сдвига между колебаниями ЛСК на стороне АВМ левой теменной доли и САД в диапазоне М-волн до 0.7±0.2 рад и скорости АРМК по данным манжетного теста до 18 %/с, что свидетельствует об улучшении АРМК в бассейне левой ПМА после проведенной внутрисосудистой операции.

Таким образом, низкое функциональное значение афферентного сосуда может быть диагностировано в дооперационном периоде на основе неинвазивной оценки состояния АРМК в бассейне сосуда, участвующего к кровоснабжении АВМ.

Высокое функциональное значение афферентного сосуда АВМ

На (рис.3) представлены результаты обследования пациента с АВМ левой лобной доли.

АВМ левой лобной доли заполняется из гипертрофированных ветвей левой ПМА на уровне А сегмента. По данным предоперационной ТКДГ выявляется паттерн шунтирующего процесса в левой ПМА с повышением ЛСК до 96 см/с, снижением пульсационного индекса до 0.60. В правой СМА ЛСК (75 см/с) в пределах нормы, пульсационный индекс (0.75) незначительно снижен.

При кросс-спектральном анализе спонтанных колебаний САД и ЛСК выявлены нормальные значения фазового сдвига в диапазоне М-волн (1.2±0.2 рад) в правой СМА и умеренное его снижение (0.78±0.11 рад) в левой ПМА, участвующей в кровоснабжении АВМ. По данным манжетного теста скорость АРМК в правой СМА составила 37 %/с, в левой ПМА – 21 %/с.

Во время эндоваскулярного вмешательства, проводимого в условиях анальгезии-седации существенных изменений ЛСК и ПИ не отмечалось. Барбитуратовый тест – отрицательный. В афферентном сосуде АВМ индекс потока крови был 400 мл/мин, давление крови – 53 мм рт.ст., что составило более 54 % от САД (97 мм рт.ст). В соответствии с протоколом оценки функционального значения афферентного сосуда (отрицательный барбитуратовый тест) больному была выполнена эмболизация компартмента АВМ. Через несколько минут после эмболизации отмечалось развитие моторной афазии, глубокого правостороннего гемипареза, что потребовало длительного восстановительного лечения.

В послеоперационном периоде выявлено уменьшение степени шунтирования в виде снижения ЛСК в левой ПМА до 56 см/с и повышения пульсационного индекса до 0.75. По данным кросс-спектрального анализа отмечалось тенденция к снижению фазового сдвига между колебаниями ЛСК на стороне АВМ левой лобной доли и САД в диапазоне М-волн до 0.75±0.18 рад и скорости АРМК по данным манжетного теста до 19 %/с, что свидетельствует об ухудшении АРМК в бассейне левой ПМА, что по-видимому, было связано с ухудшением перфузии головного мозга в смежных с АВМ областях после проведенной эмболизации компартмента АВМ.

Таким образом, высокое функциональное значение афферентного сосуда АВМ левой лобной доли было диагностировано неинвазивно путем оценки скорости АРМК в нем на дооперационном этапе, а барбитуровый тест был ложноотрицательным.

На (рис.4) представлены исследования пациентки c АВМ подкорковых ганглиев левой височной доли.

АВМ заполняется из гипертрофированных ветвей левой СМА на уровне М2-М3 сегментов. По данным предоперационной ТКДГ выявляется паттерн шунтирующего процесса в левой СМА, что проявлялось снижением пульсационного индекса до 0.56, ЛСК (78 см/с) – в пределах нормы. В правой СМА ЛСК была также в пределах нормы (52 см/с), ПИ умеренно снижен до 0.72.

При кросс-спектральном анализе спонтанных колебаний САД и ЛСК в диапазоне М-волн нормальные значения фазового сдвига в правой СМА (1.1±0.1 рад), и умеренное его снижение в левой СМА (0.7±0.1 рад), участвующем в кровоснабжении АВМ, что, как и в предыдущем наблюдении, свидетельствует о высоком функциональном значении афферентного сосуда АВМ в бассейне левой СМА. По данным манжетного теста скорость АРМК в правой СМА составила 30 %/с, в левой СМА – 12 %/с.

Во время операции микрокатетер был установлен в афферентном сосуде АВМ из бассейна левой СМА. Барбитуратовый тест положительный, что проявлялось развитием преходящей очаговой неврологической симптоматики. Поток крови в афферентном сосуде 280 мл/мин. Давление крови в афферентном сосуде 48 мм рт.ст., что составило 51 % при САД 95 мм рт.ст. Афферентный сосуд расценен как функционально значимый, и от эмболизации АВМ решено было воздержаться.

Высокое функциональное значение афферентного сосуда АВМ левой теменной доли было диагностировано неинвазивно путем оценки скорости АРМК в нем на дооперационном этапе.

Обсуждение. Сопоставление результатов интраоперационной инвазивной диагностики функционального значения афферентного сосуда АВМ с результатами предоперационной неинвазивной оценки АРМК в его бассейне подтверждает предположение о том, что низкое функциональное значение афферентного сосуда АВМ проявляется не только низким давлением крови в нем и отрицательной барбитуратовой пробой, но и низкими показателями скорости АРМК в бассейне сосуда, участвующего в кровоснабжении АВМ. В то же время, ауторегуляторный ответ сосудов смежных с АВМ зон на снижение церебрального перфузионного давления вследствие шунтирования крови через АВМ проявляется компенсаторной вазодилатацией. Выраженное шунтирование приводит к снижению перфузионного давления за нижний предел ауторегуляции, при котором резервы вазодилататорного ответа могут быть полностью исчерпаны. В результате следует ожидать снижения мозгового кровотока в этих зонах. Таким образом, существуют, по крайней мере, два фактора влияния на скорость АРМК в бассейне афферентного сосуда: наличие шунтирования крови через АВМ и степень компенсации кровообращения в смежных с АВМ зонах. Исходя из наших данных следует, что вклад АРМК смежных зон при низком функциональном значении афферентного сосуда весьма незначительный по сравнению с сосудами АВМ и им можно пренебречь. Более детальное изучение данной проблемы требует дальнейших исследований.

Путем дискриминантного анализа установлено, что показатели фазового сдвига между М-волнами САД и ЛСК в сосуде, участвующем в кровоснабжении АВМ, менее 0.5 рад и скорости АРМК на той же стороне менее 10 %/с следует расценивать как критерии низкого функционального значении афферентного сосуда. Таким образом, способ предоперационной оценки АРМК в сосуде, участвующем в кровоснабжении АВМ, благодаря своей, информативности, может быть использован в качестве дополнительного критерия диагностики функционального значения афферентного сосуда при определении показаний к проведению суперселективной эмболизации АВМ головного мозга. В то же время, данный способ не требует применения дорогостоящих микрокатетеров, медикаментозного воздействия на головной мозг с помощью интраартериального введения барбитуратов короткого действия, которые сами по себе без проведения эмболизации могут вызвать стойкие неврологические нарушения.

Предоперационная оценка функционального значения афферентного сосуда АВМ позволяет решить также проблему анестезиологического обеспечения в ходе проведения эндоваскулярного вмешательства, которая заключается в следующем. Исходя из принципов анатомической доступности и физиологической дозволенности к настоящему времени сформировалось два основных направления эндоваскулярных вмешательств при церебральных АВМ. Сторонники первого направления, так называемой «анатомической школы» [11, 12, 15, 19], пропагандируют эмболизацию АВМ, основанную на знании нейроанатомии и ангиоархитектоники сосудов головного мозга без предварительного определения функционального значения афферентного сосуда АВМ, и в связи с этим, отдают предпочтение проведению операции в условиях тотальной внутривенной анестезии. Кроме того, она является обязательной при применении современных эмболизатов. Сторонники второго направления, так как называемой «физиологической школы» [10, 15], в связи с широкой вариабельностью функциональной зоны головного мозга, которая не всегда совпадает с анатомической, в особенности у больных с АВМ, поддерживают идею интраоперационной оценки функционального состояния головного мозга в зоне локализации АВМ с помощью различных тестов перед проведением эмболизации в условиях седации-анальгезии. На наш взгляд, второй подход является более обоснованным и безопасным, так как позволяет в большей степени соблюдать основополагающие принципы хирургии, и, в конечном счете, достигать эффективных результатов при сохранении качества жизни. В этой связи, метод диагностики функционального значения на основе предоперационной диагностики состояния АРМК в сосуде, участвующем в кровоснабжении АВМ, мог бы стать ключевым звеном в объединении позиций обеих школ, вооружив представителей «анатомической» школы знаниями «физиологической» школы с целью проведения более безопасной эмболизации и предупреждения возможных неврологических осложнений во время эндоваскулярных вмешательств АВМ головного мозга в условиях тотальной внутривенной анестезии.

В последние годы в литературе появляются работы, иллюстрирующие расширяющиеся возможности ультразвуковой визуализации сосудов головного мозга на основе дуплексного и триплексного сканирования [3, 9], которые в скором времени не будут уступать по своей информативности дорогостоящим методам – магнитно-резонансной и дигитальной ангиографии. В этой связи поиск способов комбинированного применения ТКДГ-мониторинга с ультразвуковой визуализацией исследуемого сосуда и разработка программ кросс-спектрального анализа медленных колебаний в режиме «on-line» позволят перейти на качественно новый уровень изучения ауторегуляции мозгового кровотока и проводить более точную диагностику функционального значения афферентного сосуда АВМ неинвазивным и безопасным способом.

ЛИТЕРАТУРА

  1. Семенютин В.Б., Никитин П.И., Антонов В.И., Бухаев И.М. Возможности мониторинга внутричерепной гемодинамики при эндоваскулярном выключении из кровообращения артериовенозных мальформаций головного мозга // Журнал Регионарное кровообращение и микроциркуляция. – 2006. – № 3 (9). – С. 4-12.
  2. Aaslid R., Lindegaard K.F., Sorteberg W., Nornes H. Cerebral autoregulation dynamics in humans // Stroke. – 1989. – Vol. 20. – N. 1. – P. 45 - 52.
  3. Bartels E. Evaluation of Arteriovenous Malformations (AVMs) With Transcranial Color-Coded Duplex Sonography: Does the Location of an AVM Influence Its Sonographic Detection? // J. Ultrasound Med.– 2005. – Vol. 24. – P. 1511 - 1517.
  4. Diehl R.R, Linden D., Lucke D., Berlit P. Phase relationship between cerebral blood flow velocity and blood pressure. A clinical test of autoregulation // Stroke. – 1995. – Vol. 26. – P. 1801 - 1804.
  5. Fleischer L.H., Young W.L., Pile-Spellman J. et al. Relationship of transcranial Doppler flow velocities and arteriovenous malformation feeding artery pressures // Stroke. – 1993. – Vol. 24. – Р. 1897-1902.
  6. Handa T.C., Hegoro M., Miyachi S., Sugita K. Evalution of pressure changes in feeding arteries during embolization of intracerebral arteriovenous malformations // J. Neurosurg. - 1993. – Vol. 79 – № 3. – Р. 383-389.
  7. Henkes H., Gotwald T.F., Brew S., Kaemmerer F., Miloslavski E., Kuehne D. Pressure measurements in arterial feeders of brain arteriovenous malformations before and after endovascular embolization // Neuroradiology. – 2004 – Vol. 46(8) – P. 673-677.
  8. Jungreis C.A., Horton J.A., Hecht S.T. Blood pressure changes in feeders to cerebral arteriovenous malformations during therapeutic embolization // American Journal of Neuroradiology. – 1989. – Vol. 10 – P. 575–578.
  9. Klotzsch C. Henkes H.,. Nahser H.C., Kuhne D., Berlit P. Transcranial Color-Coded Duplex Sonography in Cerebral Arteriovenous Malformations // Stroke. – 1995. – Vol. 26. – P. 2298-2301.
  10. Lazar R.M., Marshall R.S., Pile-Spellman J. et al. Anterior translocation of language in patients with left cerebral arteriovenous malformations // Neurology. 1997;49:802–808.
  11. Luginbuhl M., Schroth G., Thomson D. Interventional neuroradiology and minimally invasive neurosurgery // Curr Opin Anaesthesiol. – 1997 – Vol. 10. – P. 287-296.
  12. Manninen P.H., Gignac E.M., Gelb A.W. et al. Anesthesia for interventional neuroradiology // J Clin Anesth. – 1995 – Vol. 7. – P. 448-452.
  13. Massoud T. C., Vinuela F. et al. An experimental arteriovenous malformation model in swine: anatomic basis and construction technique // American Journal of Neuroradiology. – 1994 –Vol. 15. – P.1537-1545.
  14. Moo L.R., Murphy K.J., Gailloud P., Tesoro M., Hart J. Tailored Cognitive Testing with Provocative Amobarbital Injection Preceding AVM Embolization // American Journal of Neuroradiology. – 2002. – Vol. 23 – P. 416-421.
  15. Ogilvy C.S., Stieg P.E., Awad I., Brown R.D., Kondziolka D., Rosenwasser R., Young W.L., Hademenos G. Recommendations for the Management of Intracranial Arteriovenous Malformations A Statement for Healthcare Professionals From a Special Writing Group of the Stroke Council, American Stroke Association. // Stroke. – 2001 – Vol. 32 – P. 1458-1471.
  16. Spetzler R.F., Martin N.A. A proposed grading system for arteriovenous malformations // J. Neurosurg. - 1986. - V. 65, № 4. - P. 476-483.
  17. Rauch R., Vinuela F., Dion J., Duckwiler G., Amos E.C., Jordan S.E., Martin N., Jensen M.E., Bentson J., Thibault L. Preembolization functional evaluation in brain malformation: the superselective Amytal test // American Journal of Neuroradiology. –1992. – Vol. 13. – P. 303-318.
  18. Wakhloo B. B., Lieber R., Siekmann D. J., Gounis M. J. Acute and Chronic Swine Rete Arteriovenous Malformation Models: Hemodynamics and Vascular Remodeling // American Journal of Neuroradiology. – 2005. – Vol. 6 – P. 1702-1706.
  19. Young W.L., Pile-Spellman J. Anesthetic considerations for interventional neuroradiology // Anesthesiology. – 1994. – Vol. 80. – P.427-456.